Народный артист Российской Федерации. В 1970 году окончил Театральное училище имени Б. В. Щукина (курс Б. Е. Захавы и М. Р. Тер-Захаровой).
С 1985 по 1991 Фокин возглавлял Московский драматический театр имени М. Н. Ермоловой.
С 1991 Фокин — художественный руководитель и генеральный директор Творческого Центра имени В. Э. Мейерхольда.
С 2003 года — художественный руководитель и директор Александринского театра в Санкт-Петербурге.
Валерий Фокин много работает за рубежом, ставил спектакли в Польше, Венгрии, Германии, Швейцарии, Финляндии, США.
С 1970 по 1980 год был режиссером Московского театра «Современник». Поставил спектакли: «Валентин и Валентина» М. Рощина, «С любимыми не расставайтесь»А. М. Володина, «Погода на завтра», М. Шатрова, «Четыре капли»В. Розова, «Провинциальные анекдоты» А. Вампилова, «И пойду! И пойду!» (композиция Ю. Ф. Карякина по произведениям Ф. М. Достоевского), «Не стреляйте в белых лебедей» Б. Васильева, «Монумент» Э. Ветемаа, «Вкус черешни» А. Осецкой, «Мы не увидимся с тобой» К. Симонова, «Поиск 891» Ю. Семёнова, «Лорензаччо» А. дё Мюссе, «Любовь и голуби» В. Гуркина, «Ревизор», по пьесе Н. В. Гоголя, «Риск» по мотивам романа О. М. Куваева, «Кто боится Вирджинии Вульф?», по пьесе Э. Олби, «Навеки девятнадцатилетние» Г. Бакланова, «Карамазовы и ад», по пьесе Н. Ю. Климонтовича на темы позднего Ф. М. Достоевского.
В 2004 году Другая сцена театра открылась премьерой спектакля Валерия Фокина «Шинель» по повести Н. В. Гоголя